Ia kemudian menjabat sebagai hakim di Pengadilan Tinggi Afrika Selatan, Pengadilan Kriminal Internasional untuk Rwanda, dan Pengadilan Kriminal Internasional, sebelum menjadi Komisaris Tunggi PBB untuk Hak Asasi Manusia (HAM).
Komite Nobel menyoroti kontribusinya pada putusan penting yang menetapkan bahwa pemerkosaan dan kekerasan seksual dapat dianggap sebagai kejahatan terhadap kemanusiaan dan genosida.
Pillay juga pernah menjabat sebagai hakim ad hoc di Mahkamah Internasional dalam kasus yang diajukan oleh Gambia terhadap Myanmar atas tuduhan genosida terhadap minoritas Rohingya.
Pillay memimpin Komisi Penyelidikan Independen Internasional PBB tentang Wilayah Palestina yang Diduduki dari Juli 2021 hingga 2025.
Saat mempresentasikan temuan komisi tersebut kepada komite Majelis Umum PBB pada Oktober 2025, ia mengatakan bahwa analisis hukumnya telah menetapkan tanggung jawab Israel atas genosida di Gaza.